D4O spielt auf der Welt “Althea”, die aus dem Königreich Goldmond (bestehend aus den Inseln Arakas und Rabenfels) und der dritten Insel Steinbergen besteht. Der Todesbote ist bereits dreimal erschienen und hat ganze Rassen ausgerottet. Aufgabe ist es, sich auf das vierte Erscheinen des Todesboten ‐ eben die vierte Offenbarung ‐ vorzubereiten und den Hauptbösewicht (den ehemaligen Elfenprinzen Makrsh P’Tangh) zu besiegen. Neben dieser Haupthandlung gibt es eine Reihe von Nebenhandlungen, die es ebenfalls zu bewältigen gibt. Mehrere hundert Questen mit zahlreichen NPCs (Non Player Characters) stehen zur Verfügung und locken mit Gold, Erfahrung oder Ausrüstungsgegenständen als Belohnung. Im Laufe seines Abenteurerlebens kann man sich für den Weg der Götter Artherk oder Ogrimar entscheiden, sich einer Götterprüfung unterziehen und für seinen Gott wiedergeboren werden. Die so geprüften, geflügelten “Seraphime” sind mächtiger, als rein menschliche Charaktere.